A treia aflare a capului Sfântului Ioan Botezătorul a fost în timpul luptei împotriva sfintelor icoane, atunci capul Sfântului Ioan a fost îngropat la Comane, de unde a fost adus în Constantinopol, de către Sfântul Ignatie (860), în vremea împăratului Mihail.
Acest cinstit și sfânt cap, fiind ascuns multă vreme, acum a izbucnit din sânurile pământului ca aurul din baie, nu închis în vas de lut ca mai înainte, ci la loc sfânt în vas de argint. Și, fiind vestit acest lucru de un preot, a fost adus din Comane și primit de strălucita cetate a cetăților, împreună cu credinciosul împărat și popor, cu toată bucuria. Și cu credință închinându-se cinstitului și sfântului cap, acesta a fost pus la loc sfânt.
După câtăva vreme de la cea de-a doua aflare, capul Sfântului Ioan a fost mutat la Constantinopol, unde se afla pe vremea iconoclaştilor. Credincioşi pioşi au luat în taină Capul sfântului şi l-au ascuns la Comana (în Abhazia) oraşul morţii în exil (407) a Marelui Ioan Hrisostom, de frica distrugătorilor de icoane şi moaşte. După Sinodul Ecumenic din 787 care a restabilit venerarea icoanelor, Capul Sfântului Ioan Botezătorul a fost readus la Constantinopol în jurul anului 850. Biserica sărbătoreşte acest eveniment în 25 mai, ca a treia aflare a Capului Sfântului Ioan.
De obicei, istoria ortodoxă a aflării Capului Sf. Ioan se termină cu cea de-a treia aflare. Aceasta deoarece istoria mai târzie este unită cu vestul catolic. Dacă privim la Vieţile Sfinţilor în Mineiul Sfântul Dimitrie al Rostovului, vedem un citat scris foarte mic. Acest citat spune că după 850, o parte din Capul Sfântului a fost dusă la Mănăstirea Prodromou din Petra, o altă parte la Mănăstirea Studion. Partea de sus a capului a fost trimisă acolo de pelerinul Antonie în 1200. În 1204, atunci când cruciaţii au prădat şi distrus Constantinopolul, moaştele au fost duse la Amiens în nordul Franţei, o parte mai mică a rămas la Mănăstirea Dionisiou din Sfântul Munte Athos.
Tropar la a treia aflare a capului Botezătorului Ioan, glasul al 4-lea: Ca pe o dumnezeiască vistierie ascunsă în pământ, Hristos a descoperit capul tău nouă, Proorocule și Înaintemergătorule; deci, toți adunându-ne la aflarea lui, cu cântări de Dumnezeu grăitoare pe Mântuitorul lăudăm, Cel ce ne mântuiește pe noi din stricăciune, cu rugăciunile tale.